Electrophysiological studies of infrared detection in the bloodsucking bug Rhodnius prolixus

Lydia Zopf

You are here: University of Vienna PHAIDRA Detail o:1314475

Title (eng)

Author

Lydia Zopf

Advisor

Harald Tichy

Assessor

Heinrich Römer

Uwe Homberg

Abstract (deu)

Die blutsaugende Wanze Rhodnius prolixus benutzt die Wärmestrahlung (IR) von warmblütigen Tieren um ihre Nahrungsquelle zu finden. Die Wahrnehmung von IR wurde im Tierreich schon öfter beschrieben (zB. bei Klapperschlangen, Gemeinen Vampir-Fledermäusen, Zecken und bei Insekten), jedoch war eine generelle Beschreibung ihrer Funktionsweise eher schwierig, da sie eine sehr hohe Empfindlichkeit auf Temperaturänderung (T) aufweisen. Doch was unterscheidet IR Rezeptoren von Thermorezeptoren, wenn sie auf beide Reize reagieren? Gibt es Rezeptoren, die tatsächlich zwischen diesen beiden Reizen unterscheiden können? Tatsächlich besitzen blutsaugende Wanzen die Fähigkeit, die Wärmestrahlung eines Körpers von der warmen Luft, die ihn umgibt, zu unterscheiden. Welche neuronalen Prozesse dieser Fähigkeit zugrunde liegen, ist noch unbekannt. Jede Information, die die Wanze von der Umwelt empfängt, ist in der Frequenz der Aktionspotentiale der Sinneszelle enthalten. Um die Funktion eines IR Rezeptors zu verstehen, muss die Aktivität dieser Sinneszelle elektrophysiologisch untersucht werden. Die Ergebnisse meiner Forschung wurden in zwei Publikationen veröffentlicht. In meiner ersten Arbeit behandle ich die Identifikation von IR Rezeptoren und deren Antwortverhalten in der Impulsfrequenz bezüglich IR und T Reize (J. Neurophysiol. 111(6): 1341-1349). Es war mir möglich, zwei Arten von wärmeempfindlichen Rezeptorzellen zu lokalisieren, die sich in morphologisch unterschiedlichen Typen von Sinnesorganen auf der Antenne befinden. Die sogenannten „peg-in-pit sensilla“ (PS) und die „tapered hairs“ (TH). Beide Typen reagieren auf schnelle Temperaturänderungen der Luft mit einer stärkeren Entladungsrate als auf rapide Änderungen von IR Strahlung. Daraus ergibt sich für beide Rezeptorzellen ein besseres Auflösungsvermögen für Temperaturreize, als für Strahlungsreize. Da beide Reize einen Einfluss auf die Impulsfrequenz haben, ist es unmöglich für eine einzelne Rezeptorzelle zwischen IR Strahlung und Temperaturänderung der Umgebungsluft zu unterscheiden. Aufgrund dieser Ergebnisse war anzunehmen, dass zusätzliche Informationen, wie die Bewegung der Luft als mechanischer Reiz, in die Verarbeitung miteinfließen und eine Unterscheidung ermöglichen. In der zweiten Arbeit behandle ich die Verarbeitungsmechanismen, die der Unterscheidung von IR und T Reizen zugrunde liegen (J. Neurophysiol. 112(7): 1606-1615). Für diese Untersuchungen wurden sinusförmige Reize präsentiert, da sie die graduelle Veränderungen simulieren, die eine Wanze erfährt, wenn sie sich einer Wärmequelle nähert oder sich von ihr entfernt. Hier zeigen sich deutliche Unterschiede im Antwortverhalten der Wärmezellen der „peg-in-pit sensilla“ (PSw) und jener der „tapered hairs“ (THw). Beide Typen folgen mit ihrer Impulsfrequenz dem gegebenen Reizverlauf, jedoch liegt die Impulsrate der THw-Zellen bei T Änderungen deutlich über derjenigen der PSw-Zellen. Umgekehrt verhält es sich bei sinusförmigen IR Reizen: hier liegt die Impulsrate der PSw-Zellen über der der THw-Zellen. Durch Vergleich der Impulsraten der beiden Wärmezellen- entsprechend dem Prinzip „Kodierung durch Kombination“ kann das ZNS Infrarotreize von Temperaturreizen unterscheiden. Die Ergebnisse meiner Arbeit sind nicht nur für die blutsaugende Wanzen von Bedeutung, sondern für die Erforschung von IR Wahrnehmung im Allgemeinen. Elektrophysiologische Ableitungen von einzelnen Sinneszellen liefern ausreichend Informationen über die Qualität der Rezeptoren, jedoch liegt die wahre Herausforderung des Zentralnervensystems in der Verarbeitung des sich ständig ändernden Musters der neuronalen Aktivität unterschiedlichster Sinneszellen.

Abstract (eng)

The bug Rhodnius prolixus is an obligatory blood feeder which uses infrared radiation (IR) as a means of locating warm-blooded hosts. Although IR receptors have been described in many animals (including rattlesnakes, vampire bats, ticks and insects), broad generalizations of their mode of action have been extremely difficult because of an exquisite sensitivity to temperature (T) stimulation. But if IR receptors respond to changes in both IR and T, what sets IR receptors apart from thermoreceptors? Are there receptors which allow differentiating between IR and T stimuli at all? Bloodsucking bugs, however, are the only insects which have been examined for the ability to differentiate between IR emitted from warm-blooded hosts and warm air around the host. Behavioral experiments have actually established that bloodsucking bugs do not confuse radiant with convective heat. The neural mechanism underlying this exceptional ability remains elusive. Since the information available to the bug regarding IR and T stimuli is restricted to the information encoded in the neural responses of sensory receptors, the answer must lie in some mechanisms operating in the receptor cells. What is special about the bug’s IR receptors? Thus a necessary step towards understanding IR detection is to analyze the information content of individual sensory cells on the bug’s antennae to behaviorally relevant IR stimuli. The results of my studies have been published in two papers. The first paper deals with the identification of specialized receptors responsive to IR and their response characteristics to a range of IR as well as T stimuli (J. Neurophysiol. 111(6): 1341-1349). The second paper deals with the neural code for IR which accounts for the bug’s ability to discriminate between IR and T (J. Neurophysiol. 112(7): 1606-1615). In my first study, I identified two types of warm-sensitive cells responsible for the detection of IR. They are located in morphologically different antennal sense organs, in peg-in-pit sensilla (PS) and tapered hairs (TH). The two warm cells produce stronger responses to T pulses produced by switching between two air streams at different constant T than to IR pulses employed in still air. In addition, both warm cells are better able to discriminate small changes in air T than in IR. As convective as well as radiant heat determines the discharge, it is impossible for a single warm cell to signal the nature of the stimulus unequivocally. Individual responses are ambiguous, not with regard to T change, but with regard to it’s source. We argue that the bugs use mechanical flow information to differentiate between pulses of convective and radiant heat. For an insect moving towards a warmblooded host, IR offers an advantage over odor cues or CO2 – IR stimuli are inherently directional. IR emitted from the surface of a warmblooded host radiates in straight paths in all directions like visible light. Odors and CO2 reveal many discontinuous patches of local eddies, thus creating local concentration maxima that can mislead a gradient following strategy. IR is independent of turbulences and allows detection of obstacles between the insect and the radiant object. In order to mimic natural conditions more closely, I decided to employ slowly oscillating changes in the power of IR rather than pulses of IR. My second study is concerned with the neuronal discriminator of slow and continuous changes in IR and T. Analysis is based on the responses of the warm cells in the peg-in-pit sensilla (PSw-cells) and in the tapered hairs (THw-cells). When IR or air T are made to rise and fall smoothly at varying rates, both types of warm cells display oscillating changes in their discharge rates. The PSw-cells produce stronger responses to IR oscillations than the THw-cells. Oscillations in T do the reverse: they stimulate the latter more strongly than the former. The reversal in the relative excitability of the two warm cell types provides a criterion to distinguish between T and IR. The existence of strongly responsive warm cells for one or the other stimulus in a paired comparison is the distinguishing feature of a “combinatorial coding” mechanism. This mechanism enables the information provided by the difference or the ratio between the response magnitudes of both cell types to be utilized by the nervous system in the neural code for T and IR. These two coding parameters remained constant, although response strength changed when the oscillation period was altered. The procedures and results of this study appear relevant not only for bloodsucking bugs but also applicable to IR and T coding in general. Putting emphasis on a single cell’s activity seems a logical consequence of our most powerful tool for the evaluation of the mechanisms underlying the encoding of sensory “qualities”: the single-unit microelectrode recording technique. The “combinatory code”, on the other hand, seems almost self-evident, if one realizes that the CNS is inevitably confronted with changing patterns of neural activity, coming from different types of sensory cells.

Keywords (eng)

ElectrophysiologyInfrared receptionRhodnius prolixusbloodsucking bug

Keywords (deu)

ElektrophysiologieInfrarotwahrnehmungRhodnius prolixusblutsaugende Wanze

Subject (deu)

Zoologie: Sonstiges

Subject (deu)

Biologie: Allgemeines

Type (deu)

Dissertation

Persistent identifier

https://phaidra.univie.ac.at/o:1314475