Title (eng)
Non-visual photoreception by G[tief]○-type opsin in the annelid Platynereis dumerilii
Parallel title (deu)
Nicht-visuelle Photorezeption durch ein Go-Typ-Opsin im Annelid Platynereis dumerilii
Author
Thomas Ayers
Advisor
Kristin Tessmar-Raible
Assessor
Monika Hassel
Ulrich Technau
Abstract (deu)
Licht ist eine der wichtigsten Quelle von Umweltinformationen für Leben auf der Erde, was die Evolution und umfassende Diversifizierung von photorezeptiven Proteinen zur Folge hat. Während sich die konventionelle Photorezeptorforschung typischerweise auf diejenigen konzentriert, die in den Augen gefunden werden, steuern nicht-visuelle Photorezeptoren gewöhnlich das Verhalten in vielen mehrzelligen Organismen. Ein solches Verhalten ist der Schattenreflex, der durch ein ausgeprägtes defensives Rückzugsverhalten als Reaktion auf den plötzlichen Verlust von Umgebungslicht zur Vermeidung von Prädation gekennzeichnet ist. Obwohl die meisten Lophotrochozoen einen Schattenreflex aufweisen, wissen wir sehr wenig über die molekularen Grundlagen dieser Reaktion; vorwiegend liegt dies an einem Mangel an verfügbaren genetischen Werkzeugen. Platynereis dumerilii, ein mit molekulargenetischen Werkzeugen gut ausgestatteter Vertreter der marinen Anneliden, weist mehrere Verhaltensweisen auf, die direkt von nicht-visuellen Photorezeptoren gesteuert werden; der eingangs erwähnte Schattenreflex und sowohl circadiane als auch circulunare Uhren. Die spezifischen Proteine, die für die Verarbeitung von Lichtinformation für diese Verhaltensweisen verantwortlich sind, sind weitgehend unbekannt, aber zwei Hauptgruppen von Photorezeptoren repräsentieren wahrscheinliche Kandidaten, Ciliar-Opsine und Go-Typ-Opsine.
Hier zeigen wir, dass Go-Opsin für den Platynereis Schattenreflex benötigt wird, aber nicht für das Einkoppeln der circulunaren oder circadianen Uhren. Wir identifizieren reguläre zelluläre Go-Opsin1-Expressionsdomänen im Cirrum des Wurms und zeigen, dass der Verlust dieser Cirri, nicht aber der Rhabdomärzellen der Augen, den Schattenreflex beeinträchtigt. Diese Ergebnisse stimmen mit unserer Beobachtung überein, dass der Platynereis-Schattenreflex für eine Wellenlänge von 500 nm spezifisch ist und dem Anregungsspektrum von pdu-Go-Opsin1 entspricht. Die Go-Opsin1-Mutation hebt den Schattenreflex jedoch nicht vollständig auf, und wir zeigen, dass c-Opsin2 wahrscheinlich, dank günstiger Expressionsdomänen und Anregungseigenschaften, dessen Abwesenheit kompensiert. Dies stellt eine seltene funktionelle Bestätigung eines spezifischen peripher exprimierten Photorezeptors dar, der den lophotrochozen Schattenreflex vermittelt und die Rolle von Platynereis als wirksames und zugängliches molekulares Modell für die nicht-visuelle Photorezeption zementiert.
Abstract (eng)
Light represents an invaluable source of environmental information for life on earth, making visually-guided behaviours potent evolutionary driving forces. This evolutionary pressure has encouraged the extensive propagation and diversification of photoreceptive proteins capable of detecting light, the largest group of which is the opsins. Whilst conventional opsin research has typically focussed on those conferring image forming vision, non-ocular photoreceptors are common and widespread throughout many multicellular organisms, contributing to such functions as biological clock entrainment.
Another light dependent behaviour reliant on non-visual photoreception is the so-called shadow reflex. As a defence against predation, most complex organisms exhibit this withdrawal behaviour upon the sudden loss of ambient light. This reflex is especially apparent in sessile marine organisms within the Lophotrochozoan clade, for which a looming shadow can represent a hungry fish. Despite ample species possessing a shadow reflex, we know very little about the molecular underpinnings of this response due to a lack of genetic tools in these model organisms. However, Platynereis dumerilii (P.du), a marine annelid worm with a well-established molecular toolkit and a wide array of opsins expressed, represents the ideal model to further understand this response. Platynereis exhibits several behaviours which are influenced directly by non-visual photoreceptors, a circadian clock controlling daily locomotor activity, a circalunar clock enforcing monthly maturation timing and the shadow reflex. However, the specific proteins responsible for processing light information in these cases are largely unknown. Two main groups of opsins represent likely candidates for photoreception in these behaviours, ciliary opsins which are implicated in non-visual photodetection in Sabellid worms and Go-type Opsins which comprise the motion detecting eyelets in scallops.
Here, we show that Go-Opsin is required for the Platynereis shadow reflex, but not for entrainment of the circalunar or circadian clocks. We identify regular expression of Go-Opsin in the cirri of the worm and demonstrate that the loss of these cirri, but not the rhabdomeric cells of the eyes, impairs the shadow reflex. These results are congruous with our finding that the P.du shadow reflex is spectrally specific to 500nm, similar to the excitation spectrum of pdu-Go-Opsin1. Go-Opsin1 mutation does not completely abolish the shadow reflex however, and we put forward a case that c-Opsin2 likely compensates for its absence, thanks to favourable expression domains and excitation characteristics.
We confirm here a direct sensory function of a peripherally-expressed photoreceptor in contrast to conventional clock entrainment. Furthermore, we suggest that the crucial shadow reflex has incorporated different opsins at different points in evolutionary time.
Keywords (eng)
BehaviourOpsinnon-visualmarinePlatynereis dumeriliiAnnelidShadow ReflexPeripheral PhotoreceptorCircalunar Clock
Keywords (deu)
VerhaltenOpsinnicht visuellmarinePlatynereis dumeriliiRingelwurmSchattenreflexperiphere Photorezeptorencircalunare Uhr
Subject (deu)
Type (deu)
Persistent identifier
https://phaidra.univie.ac.at/o:1347852
rdau:P60550 (deu)
85 ungezählte Seiten : Illustrationen, Diagramme
Number of pages
85
Association (deu)
Title (eng)
Non-visual photoreception by G[tief]○-type opsin in the annelid Platynereis dumerilii
Parallel title (deu)
Nicht-visuelle Photorezeption durch ein Go-Typ-Opsin im Annelid Platynereis dumerilii
Author
Thomas Ayers
Abstract (deu)
Licht ist eine der wichtigsten Quelle von Umweltinformationen für Leben auf der Erde, was die Evolution und umfassende Diversifizierung von photorezeptiven Proteinen zur Folge hat. Während sich die konventionelle Photorezeptorforschung typischerweise auf diejenigen konzentriert, die in den Augen gefunden werden, steuern nicht-visuelle Photorezeptoren gewöhnlich das Verhalten in vielen mehrzelligen Organismen. Ein solches Verhalten ist der Schattenreflex, der durch ein ausgeprägtes defensives Rückzugsverhalten als Reaktion auf den plötzlichen Verlust von Umgebungslicht zur Vermeidung von Prädation gekennzeichnet ist. Obwohl die meisten Lophotrochozoen einen Schattenreflex aufweisen, wissen wir sehr wenig über die molekularen Grundlagen dieser Reaktion; vorwiegend liegt dies an einem Mangel an verfügbaren genetischen Werkzeugen. Platynereis dumerilii, ein mit molekulargenetischen Werkzeugen gut ausgestatteter Vertreter der marinen Anneliden, weist mehrere Verhaltensweisen auf, die direkt von nicht-visuellen Photorezeptoren gesteuert werden; der eingangs erwähnte Schattenreflex und sowohl circadiane als auch circulunare Uhren. Die spezifischen Proteine, die für die Verarbeitung von Lichtinformation für diese Verhaltensweisen verantwortlich sind, sind weitgehend unbekannt, aber zwei Hauptgruppen von Photorezeptoren repräsentieren wahrscheinliche Kandidaten, Ciliar-Opsine und Go-Typ-Opsine.
Hier zeigen wir, dass Go-Opsin für den Platynereis Schattenreflex benötigt wird, aber nicht für das Einkoppeln der circulunaren oder circadianen Uhren. Wir identifizieren reguläre zelluläre Go-Opsin1-Expressionsdomänen im Cirrum des Wurms und zeigen, dass der Verlust dieser Cirri, nicht aber der Rhabdomärzellen der Augen, den Schattenreflex beeinträchtigt. Diese Ergebnisse stimmen mit unserer Beobachtung überein, dass der Platynereis-Schattenreflex für eine Wellenlänge von 500 nm spezifisch ist und dem Anregungsspektrum von pdu-Go-Opsin1 entspricht. Die Go-Opsin1-Mutation hebt den Schattenreflex jedoch nicht vollständig auf, und wir zeigen, dass c-Opsin2 wahrscheinlich, dank günstiger Expressionsdomänen und Anregungseigenschaften, dessen Abwesenheit kompensiert. Dies stellt eine seltene funktionelle Bestätigung eines spezifischen peripher exprimierten Photorezeptors dar, der den lophotrochozen Schattenreflex vermittelt und die Rolle von Platynereis als wirksames und zugängliches molekulares Modell für die nicht-visuelle Photorezeption zementiert.
Abstract (eng)
Light represents an invaluable source of environmental information for life on earth, making visually-guided behaviours potent evolutionary driving forces. This evolutionary pressure has encouraged the extensive propagation and diversification of photoreceptive proteins capable of detecting light, the largest group of which is the opsins. Whilst conventional opsin research has typically focussed on those conferring image forming vision, non-ocular photoreceptors are common and widespread throughout many multicellular organisms, contributing to such functions as biological clock entrainment.
Another light dependent behaviour reliant on non-visual photoreception is the so-called shadow reflex. As a defence against predation, most complex organisms exhibit this withdrawal behaviour upon the sudden loss of ambient light. This reflex is especially apparent in sessile marine organisms within the Lophotrochozoan clade, for which a looming shadow can represent a hungry fish. Despite ample species possessing a shadow reflex, we know very little about the molecular underpinnings of this response due to a lack of genetic tools in these model organisms. However, Platynereis dumerilii (P.du), a marine annelid worm with a well-established molecular toolkit and a wide array of opsins expressed, represents the ideal model to further understand this response. Platynereis exhibits several behaviours which are influenced directly by non-visual photoreceptors, a circadian clock controlling daily locomotor activity, a circalunar clock enforcing monthly maturation timing and the shadow reflex. However, the specific proteins responsible for processing light information in these cases are largely unknown. Two main groups of opsins represent likely candidates for photoreception in these behaviours, ciliary opsins which are implicated in non-visual photodetection in Sabellid worms and Go-type Opsins which comprise the motion detecting eyelets in scallops.
Here, we show that Go-Opsin is required for the Platynereis shadow reflex, but not for entrainment of the circalunar or circadian clocks. We identify regular expression of Go-Opsin in the cirri of the worm and demonstrate that the loss of these cirri, but not the rhabdomeric cells of the eyes, impairs the shadow reflex. These results are congruous with our finding that the P.du shadow reflex is spectrally specific to 500nm, similar to the excitation spectrum of pdu-Go-Opsin1. Go-Opsin1 mutation does not completely abolish the shadow reflex however, and we put forward a case that c-Opsin2 likely compensates for its absence, thanks to favourable expression domains and excitation characteristics.
We confirm here a direct sensory function of a peripherally-expressed photoreceptor in contrast to conventional clock entrainment. Furthermore, we suggest that the crucial shadow reflex has incorporated different opsins at different points in evolutionary time.
Keywords (eng)
BehaviourOpsinnon-visualmarinePlatynereis dumeriliiAnnelidShadow ReflexPeripheral PhotoreceptorCircalunar Clock
Keywords (deu)
VerhaltenOpsinnicht visuellmarinePlatynereis dumeriliiRingelwurmSchattenreflexperiphere Photorezeptorencircalunare Uhr
Subject (deu)
Type (deu)
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https://phaidra.univie.ac.at/o:1347853
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