Clock entrainment by sun- and moonlight in Platynereis dumerilii

Martin Zurl

doi:10.25365/thesis.70583

You are here: University of Vienna PHAIDRA Detail o:1399714

Title (eng)

Clock entrainment by sun- and moonlight in Platynereis dumerilii

Parallel title (eng)

Uhr Entrainment durch Sonnen- und Mondlicht in Platynereis dumerilii

Author

Martin Zurl

Advisor

Florian Raible

Assessor

Florian Raible

Abstract (deu)

Tiere verfügen über endogene Uhren um zyklische Umweltveränderungen, die von astronomische Zyklen bestimmt werden, zu antizipieren und so ihre Physiologie und ihr Verhalten optimal anzupassen. Dabei nutzen Tiere das Umgebungslicht als Signal um ihre innere(n) Uhr(en) mit diesen Umgebungszyklen zu synchronisieren. Während bekannt ist das einige marine Tierarten Mondlicht nutzen um monatliche, sogenannte zirkalunare Uhren einzustellen, die es ihnen erlauben den Zeitpunkt ihrer Fortpflanzung mit bestimmten Mondphasen zu synchronisieren, gilt Sonnenlicht als Hauptreiz um die tägliche zirkadiane Uhr einzustellen. Es gibt jedoch immer mehr Hinweise darauf, dass auch Mondlicht die zirkadiane Zeitmessung bei verschiedenen Spezies, von Wirbellosen bis hin zum Menschen, beeinflusst. Wie Mondlicht wahrgenommen und auf molekularer Ebene von Sonnenlicht unterschieden wird und wie es die zirkadiane Uhr beeinflusst, ist jedoch noch weitgehend ungeklärt, auch weil geeignete Tiermodelle fehlen. In dieser Arbeit verwende ich den marinen Borstenwurm Platynereis dumerilii als genetisch zugängliches Modellsystem, um zu untersuchen, wie Mondlicht die zirkadiane Uhr beeinflusst. Mit Hilfe eines neuartigen Verhaltensparadigmas zeige ich, dass das zirkadiane Timing des Fortpflanzungsverhaltens von einer mondlichtempfindlichen, plastischen zirkadianen Uhr gesteuert wird, die das Fortpflanzungsverhalten auf den jeweiligen dunklen Teil der Nacht legt, in dem kein Mondlicht vorhanden ist. Weiters zeige ich mit Hilfe von zwei gentechnisch veränderte Platynereis Linien, denen jeweils ein bestimmter Lichtrezeptor fehlt, dass die beiden Lichtrezeptoren L-Cry und r-Opsin1 auf nicht-redundante Weise die Auswirkungen von Mondlicht auf die zirkadiane Uhr vermitteln. Während r-Opsin1 genetisch erforderlich ist, um den Beginn des Schwärmverhaltnes an ein abnehmendes Mondlichtregime anzupassen, hat L-Cry eine Doppelfunktion bei der Anpassung der plastischen zirkadianen Uhr an Licht: Es stimmt die zirkadiane Uhr auf natürliches Sonnenlicht ab, und vermittelt zusätzlich eine Verkürzung der zirkadianen Periodenlänge unter längerer Mondlichtexposition. Darüber hinaus liefern wir biophysikalische, biochemische und verhaltensbiologische Hinweise dafür, dass L-Cry über zwei unterschiedliche Signalwege die Valenz von Sonnen- und Mondlicht kodiert. Wir weiten diesen Befund auf Drosophila aus und zeigen, dass Drosophila Cry ebenfalls benötigt wird, um Mondlicht richtig zu interpretieren und so eine Störung der zirkadianen Uhr durch Mondlicht zu verhindern. Zusammen mit einer begleitenden Studie, die die Funktion von L-Cry im Zusammenhang mit der monatlichen zirkalunaren Uhr der Würmer untersucht, liefern wir molekulare Einblicke in die Dekodierung von Mond- und Sonnenlicht für die zirkadiane und zirkalunare Zeitmessung. Um besser zu verstehen wie zirkadiane Zeit innerhalb des Organismuses kommuniziert wird, habe ich schließlich an einer Studie mitgewirkt, die neue Einblicke in das Entrainment von peripheren zirkadianen Oszillatoren durch lokalen Lichteinfluss sowie durch Einfluss vom zentralen Oszillator im Gehirn der Würmer liefert.

Abstract (eng)

Animals possess endogenous clocks to anticipate cyclic environmental changes driven by astronomical cycles to optimally adjust their physiology and behaviour. Ambient light is one of the most important cues used by animals to synchronize their internal clock(s) with these environmental cycles. While moonlight is typically thought to entrain monthly circalunar clocks, which are well known to exist in many marine species that use them to synchronize reproduction across a population to certain lunar phases, sunlight is considered as the main entrainment cue for the daily circadian clock. However, there is growing evidence that moonlight also affects daily timing in various species, ranging from invertebrates to humans. Nevertheless, how moonlight is perceived and is discriminated from sunlight on a molecular level and how it affects the circadian clock remains largely elusive, also due to a lack of suitable model species. In this thesis, I use the marine bristle worm Platynereis dumerilii as a genetically accessible model system to assess how moonlight affects circadian timing. By establishing a novel behavioural paradigm, I show that circadian timing of reproductive behaviour is governed by a moonlight-sensitive plastic circadian clock that times reproductive behaviour to the respective portion of the night where no moonlight is present. By testing Platynereis mutant lines that are deficient in candidate photoreceptors, I identify two photoreceptors, L-Cry and r-Opsin1, that mediate the effects of moonlight on the circadian clock in a non-redundant manner. While r-opsin1 is genetically required to advance swarming onset in response to a waning moonlight regime, I find a dual function of L-Cry in adjusting the plastic circadian clock to light: it entrains the circadian clock to naturalistic sunlight, and also mediates a shortening of circadian period under prolonged moonlight exposure. Furthermore, we provide biophysical, biochemical and behavioural evidence that L-Cry engages in two distinct signaling pathways that encode sun and moonlight valence. We extend this finding to Drosophila, were we show that Drosophila Cry is also required to correctly interpret ambient moonlight in order to prevent a disturbance of the circadian clock by moonlight. Together with a companion study that investigated the function of L-Cry in the context of the worms' monthly circalunar clock, we provide molecular insights into the decoding of moonlight versus sunlight for circadian and circalunar timing. Finally, to better understand how circadian time is communicated within the organism, I also participated in a study that provides new insights into the entrainment of peripheral circadian oscillators by local light input as well as by input from the central oscillator in the worm brain.

Keywords (eng)

circadian clockcircalunar clockentrainmentmoonlightphotoreceptorbroadcast spawningPlatynereis dumerilii

Keywords (deu)

zirkadiane Uhrzirkalunare UhrEntrainmentMondlichtPhotorezeptorMassenlaichungPlatynereis dumerilii

Subject (deu)

Molekularbiologie

Subject (deu)

Meeresbiologie

Subject (deu)

Ökologie: Allgemeines

Type (deu)

Dissertation