Neuronal mechanisms implementing a hierarchy of rhythmic movements in C. elegans

Oriana Ylida Salazar Thula

doi:10.25365/thesis.72852

You are here: University of Vienna PHAIDRA Detail o:1611218

Title (eng)

Neuronal mechanisms implementing a hierarchy of rhythmic movements in C. elegans

Parallel title (deu)

Neuronale Mechanismen einer Hierarchie von rhythmischen Bewegungen in C. elegans

Author

Oriana Ylida Salazar Thula

Advisor

Manuel Zimmer

Assessor

Lora Sweeney

Thomas Rattei

Thomas Hummel

Abstract (deu)

Ethologen gehen seit langem davon aus, dass das Verhalten von Tieren über Zeitskalen hinweg hierarchisch organisiert ist, wobei länger andauernde Verhaltenssequenzen aus verschiedenen, schneller ablaufenden Verhaltensmotiven bestehen. In unserer früheren Arbeit haben wir eine solche Verhaltenshierarchie beim Fadenwurm C. elegans gefunden, dessen Verhalten bei der Nahrungssuche hauptsächlich aus dem Wechsel zwischen vorwärts- und rückwärtsgerichteter Fortbewegung besteht. Entscheidend ist, dass wir innerhalb der vorwärtsgerichteten Fortbewegung dorsale/ventrale Körperwellen und darin eingebettete Kopfbewegungen mit schnellerer Zeitskala gefunden haben. In dieser Arbeit werden die neuronalen Mechanismen untersucht, die dieser Verhaltensorganisation zugrunde liegen. Insbesondere wollte ich die Neuronen identifizieren, die diese Verhaltensweisen steuern, und herausfinden, wie die Hierarchie im Nervensystem umgesetzt wird und wie die neuronale Aktivität in Abhängigkeit vom übergeordneten Verhaltenszustand moduliert wird. Zu diesem Zweck verwendete ich pan-neuronale Bildgebung von immobilisierten Würmern mit Einzelzellauflösung, kombiniert mit genetischen Störungen und akuter neuronaler Hemmung. Unsere Ergebnisse zeigen, wie neuronale Schaltkreise das Verhalten dynamisch in hierarchischer Weise organisieren: Auf einer langsameren Zeitskala steuert die globale Netzwerkaktivität den Wechsel zwischen Vorwärts- und Rückwärtsbewegungen. Im Vorwärtszustand treiben die Oszillatoren der Motoneuronen Ganzkörperwellen an, um das Tier vorwärts zu bewegen. Darüber hinaus treiben neuronale Oszillationen mit höherer Frequenz Kopfbewegungen in bestimmten Phasen des Körperwellenzyklus an, eine Beziehung, die wir als “phase nesting” bezeichnen. Diese Verhaltensweisen werden durch die Aktivität der SMD- und DB-Motoneuronen gesteuert. Die Tatsache, dass sie auch in Abwesenheit von gemustertem Input aktiv sind, deutet stark darauf hin, dass sie an der intrinsischen zentralen Mustergenerierung beteiligt sind. Darüber hinaus deuten unsere Daten darauf hin, dass die SMD-Neuronen durch den übergreifenden Verhaltenszustand moduliert werden und unterschiedliche Verhaltensweisen hervorrufen. Schließlich kann ihre Aktivität durch Störung der chemischen und elektrischen Neurotransmission verändert werden. Zusammenfassend zeigt diese Arbeit, dass phasenverschachtelte Oszillationen ein wiederkehrendes Motiv des Nervensystems von C. elegans sind, und, dass die Neuronen moduliert werden, um verschiedene Verhaltensweisen im Rahmen einer Verhaltenshierarchie zu realisieren.

Abstract (eng)

It has long been proposed by ethologists that animal behavior is organized hierarchically across timescales, where longer-lasting behavioral sequences consist of distinct, faster-timescale behavioral motifs. Our previous work found such a behavioral hierarchy in the roundworm C. elegans, where food search behavior mainly consists of switches between forward- and backward-directed locomotion. Crucially, within the forward locomotion state, we found dorsal/ventral body undulations and faster-timescale head flicks nested within them. This thesis investigates the neuronal mechanisms underlying this behavioral organization. Specifically, I aimed to identify the neurons that drive these behaviors, how the hierarchy is implemented in the nervous system and how neuronal activity is modulated depending on the overarching behavioral state. To do so, I employed pan-neuronal imaging of immobilized worms at single-cell resolution, combined with genetic perturbations and acute neuronal inhibition. Our findings reveal how neuronal circuits dynamically organize behavior in a hierarchical manner: On a slower timescale, global network activity drives the alternation of forward/backward movement commands. Within the forward state, motor neuron oscillators drive full-body undulations to propel the animal forward. Additionally, faster-frequency neuronal oscillations drive head flicks within specific phases of the body undulation cycle, a relationship we term phase-nesting. These behaviors are driven by the activity of the SMD and DB motorneurons. The fact that they are active even in the absence of patterned input strongly suggests their involvement in intrinsic central pattern generation. Further, our data suggests that the SMD neurons are modulated by the overarching behavioral state, causing different behaviors. Finally, their activity can be altered by perturbing chemical and electrical neurotransmission. In conclusion, this work shows that phase-nested oscillations are a recurring motif of the C. elegans nervous system, and that neurons are modulated to implement different behaviors within the framework of a behavioral hierarchy.

Keywords (deu)

NeurobiologieVerhaltensbiologie

Keywords (eng)

Neurobiologybehavior

Subject (deu)

Subject (deu)

Subject (deu)

Type (deu)